O PAPEL DA COGNIÇÃO ANIMAL NAS INTERAÇÕES ENTRE SERES HUMANOS

cachorro brincando

Os humanos têm um profundo efeito nos ecossistemas do planeta, e as taxas de crescimento populacional humano e urbanização sem precedentes têm levado animais selvagens a entrar cada vez mais em contato com as pessoas. Pra muitas espécies, respostas apropriadas em relação aos humanos são cruciais para a sobrevivência e sucesso reprodutivo. Embora inúmeros estudos tenham investigado os impactos da atividade humana na biodiversidade e na distribuição de espécies, relativamente poucos examinaram os efeitos dos humanos nas respostas comportamentais dos animais durante encontros entre humanos e vida selvagem, e nos processos cognitivos subjacentes a essas respostas. Além disso, enquanto os humanos muitas vezes representam uma ameaça significativa para os animais, a presença ou comportamento das pessoas também pode estar associado a benefícios, como recompensas alimentares. Em cenários onde os humanos variam seu comportamento, é de se esperar que os animais selvagens se beneficiem da capacidade de discriminar entre pessoas perigosas, neutras e recompensadoras. Além disso, as diferenças individuais nos fenótipos cognitivos e comportamentais e experiências passadas com humanos podem afetar a capacidade dos animais de explorar ambientes dominados por humanos e responder adequadamente às pistas humanas. Nesta revisão, examinamos as pistas que os animais selvagens usam para modular suas respostas comportamentais em relação aos humanos, como características faciais humanas e direção do olhar. Discutimos quando se espera que os animais selvagens prestem atenção em certas pistas, como a informação é utilizada e os mecanismos cognitivos envolvidos. Habilidades cognitivas dos animais selvagens provavelmente estão sob seleção pelos humanos e, portanto, influenciam a composição populacional e comunitária. Concluímos destacando a necessidade de estudos de longo prazo em animais selvagens em liberdade para compreender completamente as causas e conseqüências ecológicas da variação nas respostas às pistas humanas. É provável que os efeitos dos humanos no comportamento da vida selvagem sejam substanciais, e uma compreensão detalhada desses efeitos é fundamental para implementar estratégias eficazes de conservação e gerenciar conflitos entre humanos e vida selvagem.

Introdução

Os humanos têm impactado negativamente outros animais por milênios (Barnosky et al., 2004), e, com a população humana continuando a crescer (Roser et al., 2013), animais selvagens podem encontrar humanos com freqüência crescente. Poucas espécies de animais selvagens são isentas da influência humana, e a atividade humana, sem dúvida, cria pressões de seleção enormes e variadas (Sih et al., 2011). Animais selvagens precisam evitar ser caçados e perseguidos, tomar decisões de forrageamento na presença de humanos e selecionar locais de reprodução em uma paisagem dominada por humanos. Além disso, a destruição do habitat pode aproximar os animais dos seres humanos, onde a competição por comida e espaço freqüentemente leva a conflitos (Pirta et al., 1997). Como os seres humanos são um fator-chave nas quedas da vida selvagem, entender os processos comportamentais e cognitivos que moldam as respostas de animais selvagens aos humanos é provavelmente importante para mitigar os efeitos prejudiciais da atividade humana. Para navegar com sucesso em encontros com seres humanos, os animais contam com uma ampla gama de processos cognitivos, pois precisam perceber e prestar atenção às pistas relevantes, integrar essas informações com experiências anteriores e realizar a resposta comportamental apropriada (Figura 1).

FIGURA 1. Fatores que podem afetar as respostas comportamentais de animais selvagens durante interações com humanos.

Embora as interações entre seres humanos e animais domésticos tenham sido relativamente bem estudadas (por exemplo, Hare et al., 2002; Miklósi and Soproni, 2006; Proops and McComb, 2010; Nawroth et al., 2015), comparativamente, pouca pesquisa se concentrou em como animais selvagens vivendo livremente, respondem e interagem com humanos. Além disso, como os animais domesticados foram selecionados para docilidade e sociabilidade em relação aos humanos (Wilkins et al., 2014; VonHoldt et al., 2017), as respostas desses animais, mesmo quando ferais, provavelmente diferem substancialmente daquelas de espécies sem história evolutiva de domesticação. Por exemplo, muitas espécies selvagens têm uma história de serem caçadas ou perseguidas, e o evitamento aos humanos pode ser crucial para a sobrevivência delas. No entanto, outras não têm tal histórico, e os humanos representam uma nova ameaça. Talvez o caso mais conhecido de extinção mediada por humanos na história moderna seja o dodô (Raphus cucullatus), cuja ingenuidade em relação aos predadores tornou a espécie vulnerável à exploração humana (Cheke, 2004). Até hoje, animais selvagens correm o risco de seguir o mesmo destino (Ripple et al., 2019). A menos que os animais tenham flexibilidade comportamental para se adaptar às mudanças antropogênicas, é provável que sejam prejudicados (Lowry et al., 2013).

Nesta revisão, consideramos as interações entre humanos e vida selvagem sob a perspectiva dos animais selvagens, examinando como eles percebem e respondem aos seres humanos. Concentramo-nos predominantemente em estudos de animais em vida livre e daqueles trazidos temporariamente para cativeiro para fins de estudo. Embora os animais criados em cativeiro possam fornecer insights interessantes sobre as habilidades cognitivas potenciais de seus equivalentes em vida livre, é provável que a extensa experiência com humanos modifique seu comportamento. Consideramos o desafio cognitivo de discriminar entre humanos que representam diferentes níveis de ameaça e responder adequadamente. Também são considerados os fatores que podem impulsionar as diferenças individuais nas respostas de animais selvagens aos humanos. O alcance de pistas e os mecanismos cognitivos que os animais selvagens usam para informar suas respostas aos humanos ainda não são totalmente compreendidos, e é provável que os humanos afetem o comportamento animal de maneiras ainda não percebidas. Concluímos enfatizando o papel importante da pesquisa em cognição animal na redução de conflitos entre humanos e vida selvagem e na melhoria dos resultados da conservação.

Como os Animais Selvagens Respondem aos Humanos como Espécie?

Freqüentemente, é desconhecido se os animais selvagens desenvolveram respostas específicas aos humanos e se as respostas flexíveis aos humanos são específicas da espécie humana. Os humanos podem ser percebidos de maneira semelhante a outros animais na área, podendo ser vistos como predadores ou como uma parte insignificante do ambiente. Embora o medo dos humanos possa ter um componente hereditário (Carrete et al., 2016), os animais têm a capacidade de aprender a temer certos estímulos (embora nem todos; Cook and Mineka, 1990). Compreender como os animais selvagens percebem os humanos pode ajudar a minimizar a perturbação da vida selvagem e permitir a implementação de estratégias de conservação mais eficazes.

Estudos de animais selvagens em ilhas que permaneceram livres de atividade humana ao longo de sua história evolutiva mostram que, pelo menos para algumas espécies, pode ser difícil aprender a reconhecer predadores novos, como os humanos. Essas ilhas também tendem a ser livres de outros grandes predadores terrestres e, quando predadores são introduzidos, as espécies nativas freqüentemente carecem de uma resposta antipredatória adequada (Sih et al., 2010). A grande maioria das extinções de mamíferos e aves na história recente ocorreu em espécies de ilhas (Johnson and Stattersfield, 1990; Ceballos and Brown, 1995), o que pode ser atribuído, pelo menos em parte, à sua ingenuidade. Espécies insulares toleram uma abordagem mais próxima por humanos em comparação com espécies intimamente relacionadas em áreas continentais, e o isolamento das ilhas aumenta ainda mais essa tolerância (Cooper et al., 2014). Isso provavelmente se deve à ausência histórica de predadores mamíferos. Por exemplo, as Ilhas Galápagos nunca tiveram contato com o continente e grandes mamíferos chegaram apenas recentemente. Mesmo depois de serem perseguidas continuamente por um humano, as iguanas marinhas (Amblyrhynchus cristatus) não mostraram aumento do hormônio do estresse, cortisol (Rödl et al., 2007). Além disso, enquanto a freqüência cardíaca das iguanas aumentou ao avistar um predador aviário nativo, elas não iniciaram uma resposta cardiovascular de estresse ao avistar um humano se aproximando, apesar de já terem experimentado capturas experimentais (Vitousek et al., 2010).

Espécies que evoluíram junto a grandes predadores terrestres indicam que os animais selvagens podem exibir uma resposta antipredatória generalizada e que a pressão da predação atual pode aumentar a sensibilidade aos humanos. Por exemplo, a presença de predadores mamíferos aumenta o medo dos humanos em wallabies tammar (Macropus eugenii, Blumstein, 2002), e os borrelhos-de-coleira-dupla (Charadrius bicinctus) se afastam mais cedo dos humanos em áreas onde gatos domésticos estão presentes (St Clair et al., 2010). A pressão da predação combinada com perturbações não predatórias por humanos pode ser suficiente para manter as respostas antipredatórias aos humanos (Frid and Dill, 2002; Figura 1).

Animais selvagens que freqüentemente encontram seres humanos provavelmente ajustarão seu comportamento em resposta à perturbação humana. Os animais podem evitar áreas com alta perturbação humana (Dyer et al., 2001), mas, se os seres humanos não representarem perigo, eles podem permanecer na área e se habituar à presença humana (Walker et al., 2006). Em alguns casos, a habituação aos humanos pode produzir conseqüências negativas: por exemplo, há preocupações de que populações de grandes primatas habituadas à presença de pesquisadores possam ser mais propensas a entrar em áreas de cultivo e entrar em conflito com a população local (Hockings et al., 2015). Além disso, uma diminuição na resposta de fuga em áreas com perturbação humana prolongada não significa necessariamente que os animais percebam os humanos como uma ameaça menor: os animais podem ter pouca escolha a não ser forragear durante períodos de alta perturbação humana e podem ajustar suas respostas de acordo com a variação temporal na densidade humana, conhecida como “alocação de risco” (Lima and Bednekoff, 1999; Ferrari et al., 2009; Rodriguez-Prieto et al., 2009). As respostas de medo aos humanos também são afetadas pela variação espacial no risco. Por exemplo, os alces (Cervus elaphus canadensis) aumentam sua vigilância em áreas onde ocorre caça por humanos; isso leva a uma diminuição no tempo gasto se alimentando (Ciuti et al., 2012b). Alguns veados-vermelhos machos (C. elaphus) evitam áreas de caça durante a temporada de caça, apesar de essas áreas conterem forragens preferidas, e, em última análise, têm uma melhor taxa de sobrevivência (Lone et al., 2015). Além disso, um estudo posterior descobriu que as fezes de veados-vermelhos e corços (Capreolus capreolus) continham concentrações mais altas de hormônios do estresse em áreas onde os principais predadores são humanos, em comparação com grandes carnívoros (Zbyryt et al., 2018), indicando que essas espécies percebem os humanos como diferentes e potencialmente mais perigosos do que outros predadores. Esses estudos destacam o dilema que muitos animais selvagens enfrentam entre se alimentar e evitar a predação por humanos, bem como a importância de tomar decisões corretas sobre quando e onde forragear.

A perturbação humana pode ter muitos efeitos de longo prazo. Se a presença de humanos for estressante, isso pode ser particularmente problemático para espécies de preocupação conservacionista. Embora algumas espécies se habituem à presença humana, outras parecem se sensibilizar à ela, com maior perturbação humana causando um aumento nas respostas de estresse. Mesmo dentro de grupos de espécies intimamente relacionadas e quando a natureza da perturbação é semelhante, efeitos contrastantes da atividade humana são evidentes. Por exemplo, enquanto pinguins-de-magalhães (Spheniscus magellanicus) expostos ao turismo apresentaram concentrações mais baixas de hormônios do estresse do que seus equivalentes não perturbados (Walker et al., 2006), o oposto foi verdadeiro para pinguins-de-olhos-amarelos (Megadyptes antipodes, Ellenberg et al., 2007). O estresse induzido pelo turismo resultou em menor sucesso reprodutivo para os pinguins-de-olhos-amarelos, uma espécie já listada como ameaçada (Ellenberg et al., 2007). O aparente fracasso de algumas espécies em se habituar à presença humana é provavelmente uma questão-chave para a conservação.

Responder a humanos novos com base em encontros anteriores com outros humanos requer algum nível de generalização do que foi aprendido durante essas experiências prévias: os animais só podem se habituar aos humanos se os identificarem como membros da mesma categoria, apesar de cada humano parecer diferente. Da mesma forma, associações feitas durante encontros com humanos perigosos ou recompensadores provavelmente influenciarão respostas posteriores aos humanos (Figura 1). O grau em que os animais selvagens generalizam a partir de seus encontros anteriores, e sua capacidade de discriminar entre classes e indivíduos, depende das pistas às quais prestam atenção (veja “Categorização de humanos e reconhecimento de nível de classe” e “Reconhecimento individual de humanos”).

Os Animais Selvagens Percebem os Humanos como Agentes Causais?

A extensão à qual os animais selvagens respondem de forma flexível aos humanos pode ser influenciada pela compreensão causal deles sobre como os humanos interagem com o ambiente. Embora responder à pistas observáveis muitas vezes seja suficiente, inferir que os humanos são capazes de causar eventos específicos pode auxiliar na modulação do comportamento apropriado. Até agora a evidência para a capacidade de reconhecer os humanos como agentes causais tem sido controversa. Taylor et al. (2012) testaram se os corvos-da-nova-caledônia (Corvus moneduloides) diferenciavam entre um galho que se movia porque um humano havia entrado em um local escondido (um “agente causal escondido,” ou HCA) de onde o galho emergiu, e um galho que parecia se mover sem intervenção humana (um “agente causal desconhecido,” ou UCA). O galho foi colocado ao lado de um alimentador, de modo que os corvos poderiam ser atingidos caso se alimentassem enquanto o galho estivesse se movendo. Os corvos inspecionaram menos freqüentemente o buraco de onde o galho tinha vindo e estavam mais propensos a se alimentar após o humano ter saído do esconderijo, enquanto eram muito mais cautelosos após os ensaios com o UCA. Os autores concluíram que esses resultados mostram que os corvos foram capazes de inferir que o humano causou o movimento do galho, e assim raciocinaram que era seguro forragear depois que o humano deixou o esconderijo, enquanto o movimento do galho nos ensaios com o UCA era imprevisível. No entanto, os autores apresentaram a todos os corvos primeiro a condição HCA, o que significa que os resultados podem ser afetados pelo aumento da experiência dos sujeitos de teste. Isso e outras questões (consulte Boogert et al., 2013 e Dymond et al., 2013) significam que esse resultado deve ser interpretado com cautela.

Em um experimento em que petréis das Ilhas do Norte foram dados à escolha de roubar comida na frente de um entre dois humanos, os petréis foram mais propensos a evitar um humano cujos membros eram visíveis, uma resposta que os autores sugerem indicar raciocínio sobre “capacidade” (Garland and Low, 2016). No entanto, essa tendência foi observada apenas quando apresentada em combinação com outras modificações, como tamanho/forma do estímulo e cobertura facial do experimentador. Além disso, se uma compreensão da capacidade deve ser testada, o humano “incapaz” deve ser verdadeiramente incapaz de se aproximar do sujeito, de maneira claramente observável. Apesar dessas confusões, a configuração geral do experimento parece adequada para testes de raciocínio causal em animais selvagens habituados. Um estudo de laboratório com um design semelhante e controles suficientes indicou que chimpanzés em cativeiro (Pan troglodytes) não eram capazes de raciocinar sobre a capacidade dos membros humanos: os chimpanzés pediam comida a humanos que eram fisicamente incapazes de usar seus membros para fornecer comida e não aprendiam ao longo de ensaios sucessivos (Vonk and Subiaul, 2009). Embora a pesquisa sobre raciocínio causal em animais não humanos continue, atualmente há poucas evidências de que animais não humanos tenham uma compreensão robusta das relações entre causa e efeito (ver Penn et al., 2008; Schloegl and Fischer, 2017 para revisões). Seria interessante estabelecer se a incapacidade de perceber os humanos como agentes causais, afeta a suscetibilidade das espécies aos efeitos negativos da atividade humana.

A Natureza das Interações entre Humanos e Animais Selvagens

Os humanos são uma espécie incomum, pois podem desempenhar uma ampla gama de papéis em suas interações com heteroespecíficos. Os humanos podem representar um desafio único para os animais selvagens, já que diferentes humanos podem representar diferentes níveis de ameaça: enquanto muitas pessoas ignoram os animais selvagens, algumas os matam, e outras as alimentam deles ativamente. Animais selvagens que vivem ao lado dos humanos se beneficiariam da capacidade de discriminar entre humanos que desempenham esses papéis vastamente diferentes (Figura 1). Aqui, descrevemos como os diferentes papéis que os humanos desempenham afetam o comportamento dos animais, antes de considerar os mecanismos cognitivos que potencialmente permitem aos animais selvagens superar o desafio de distingui-los.

Humanos Perigosos

Os seres humanos representam uma ameaça para os animais selvagens por uma variedade de razões. Os humanos podem atuar como predadores, matando animais para alimentação (Ripple et al., 2015), esporte (Loveridge et al., 2007) ou até mesmo para fins de conservação (Russell et al., 2016). Eles também podem agir como concorrentes e matar animais para evitar ou reduzir o consumo ou danos aos recursos naturais. Grandes carnívoros, como leões (Panthera leo), são freqüentemente mortos para evitar a predação de animais domésticos (Woodroffe and Frank, 2005), enquanto mamíferos herbívoros e aves são comumente visados por consumirem cultivos (Gebhardt et al., 2011; Ango et al., 2017). Animais visados por práticas letais podem se beneficiar ao demonstrar um medo acentuado dos humanos. Por exemplo, um estudo experimental descobriu que gralhas-pretas (Pica hudsonia) voavam o quanto antes pra longe de um humano se aproximando em áreas agrícolas rurais, onde são perseguidas, do que em parques rurais, onde não enfrentam tal perseguição (Kenney and Knight, 1992). Um estudo de longo prazo descobriu que coiotes (Canis latrans) se tornaram mais ativos durante o dia depois que a perseguição intensa por humanos havia acabado (Kitchen et al., 2000), e uma meta-análise recente indicou que mamíferos em áreas de alta perturbação humana se tornaram mais noturnos em comparação aos co-específicos de áreas onde a perturbação humana é menor (Gaynor et al., 2018). O tipo de perseguição que os animais enfrentam também parece ser importante: corvos (Corvus macrorhynchos and Corvus corone) são mais cautelosos com os humanos em áreas onde são mortos a tiros do que em áreas onde são capturados em gaiolas, talvez porque as associações entre humanos e co-específicos mortos são formadas mais facilmente no primeiro caso (Fujioka, 2020). Um exemplo especialmente marcante de como animais selvagens podem aprender a evitar a predação humana vem dos macacos-diana (Cercopithecus diana), que normalmente respondem aos predadores dando alarme e se aproximando. Caçadores humanos tiraram proveito disso imitando chamadas de predadores e presas em perigo. Macacos em áreas onde a caça furtiva ocorre, têm uma habilidade maior de distinguir entre imitações feitas por humanos e chamadas reais de alarme, e subseqüentemente emitem menos chamadas, em comparação com macacos em áreas onde não há caça furtiva (Bshary, 2001). Esses estudos indicam que indivíduos de espécies visadas são capazes de responder flexivelmente a ameaças diretas causadas pelos humanos. Além disso, esses exemplos mostram como percepções humanas e diferenças nas práticas culturais podem, em última análise, moldar o comportamento de animais selvagens.

Humanos Neutros

Muitos seres humanos não representam uma ameaça direta para os animais selvagens. Um humano neutro irá ignorar os animais selvagens ou observá-los de longe, sem interferir em seu comportamento. Um exemplo de humano neutro poderia ser alguém que permite que os animais selvagens vivam por perto sem dissuadi-los ou incentivá-los. Se um animal encontrar apenas humanos neutros, é provável que exiba comportamentos diferentes daqueles com experiência com humanos perigosos. Responder aversivamente a humanos que não representam uma ameaça é abaixo do ideal, pois provavelmente acarretará custos energéticos desnecessários e redução do tempo de alimentação (Ydenberg and Dill, 1986). Populações de animais que experimentam alta perturbação humana, como aquelas em áreas urbanas, muitas vezes são mais tolerantes aos humanos do que aquelas em áreas de menor perturbação humana (Samia et al., 2015). Isso pode ser resultado de habituação a encontros repetidos não ameaçadores, ou refletir diferenças no nível populacional de tolerância que permitem que certos indivíduos se estabeleçam em áreas onde serão freqüentemente perturbados (Blumstein, 2016).

Claro, os humanos podem ter a intenção de ser neutros, mas seu comportamento pode ter conseqüências não intencionais que criam resultados positivos ou negativos para os animais selvagens, por exemplo, ao derrubar acidentalmente comida ou poluir. Além disso, se os animais fazem associações aversivas ou apetitivas com humanos em geral, isso pode estar fora do controle de um humano individual. Como os animais são capazes de associar eventos com estímulos ambientais neutros (Cassens et al., 1980), os animais selvagens podem perceber os humanos como “perigosos” ou “recompensadores” independentemente do humano ter causado um resultado específico. A forma como os animais vêem humanos neutros também pode ser afetada por suas experiências anteriores com outras pessoas e pela extensão em que generalizam ou discriminam entre humanos individuais.

Humanos Recompensadores

Embora muitas interações com humanos pareçam ser neutras ou negativas do ponto de vista dos animais selvagens, interagir com humanos também pode ser vantajoso. Muitos humanos fornecem cuidados intencionais aos animais selvagens, inclusive por meio de interações diretas de alimentação (Marion et al., 2008). Embora esse contato próximo possa representar um risco de dano tanto para os humanos quanto para os animais selvagens (por exemplo, devido a doenças e agressões; Orams, 2002), essas interações proporcionam benefícios pelo menos em curto prazo e muitas vezes resultam em atração pelos humanos (Sabbatini et al., 2006; Donaldson et al., 2010). Os humanos também fornecem alimento indiretamente, por exemplo, ao derrubar acidentalmente comida durante piqueniques, e podem, portanto, ser associados a recompensas (Marion et al., 2008). Relativamente poucas pesquisas se concentraram nos efeitos de humanos “recompensadores” no comportamento de animais selvagens. No entanto, a teoria do forrageio sensível ao risco prevê que o custo de não responder adequadamente a humanos em papéis perigosos (ou seja, fugindo ou se escondendo) superaria os benefícios de ser atraído por humanos em um papel recompensador: mesmo que o risco de ser morto seja baixo, o risco de passar fome por falta de comida extra é provavelmente muito menor (McNamara and Houston, 1992).

É até possível que os humanos tenham uma relação mutualística com os animais selvagens, onde ambas as partes ganham mensuravelmente com a interação. Em partes da África, por exemplo, humanos buscam mel ao lado dos caça-mel (Indicator indicator), que se alimentam de cera de abelhas e larvas. Essas aves parasitas de ninhada são incapazes de acessar os ninhos de abelhas e solicitam ativamente a cooperação humana (Isack and Reyer, 1989). Os caçadores de mel também podem atrair um caça-mel fazendo uma chamada específica (Isack and Reyer, 1989). Como os caçadores de mel relatam que os caça-mel juvenis, que são criados por outras espécies, iniciam viagens de forrageamento, é provável que essa relação tenha evoluído por meio da seleção (Spottiswoode et al., 2016). A observação de que eles fazem isso antes de responder à chamada indica que provavelmente também há um papel importante para a aprendizagem, especialmente porque os caça-mel respondem às chamadas específicas dos caçadores de mel em sua área local (Spottiswoode et al., 2016). Se os caça-mel aprendem essas chamadas por experiência individual ou socialmente a partir das respostas de co-específicos é atualmente desconhecido. É plausível que um caça-mel possa aprender a associar uma chamada de caça ao mel com a recompensa subseqüente de comida se os caçadores de mel chamarem enquanto seguem o caça-mel até o ninho das abelhas. Exemplos como este exemplificam por que alguns animais selvagens se beneficiam de serem atraídos por pistas humanas.

Como os Animais Selvagens Distinguem Entre Humanos Perigosos e Neutros?

Os animais podem responder de maneira diferente a diferentes grupos de humanos e exibir uma resposta específica apenas a humanos que mostram uma pista particular, como um item de roupa distintivo (por exemplo, Bates et al., 2007). Se apenas um comportamento ou tipo de humano representar uma ameaça, os animais se beneficiarão ao prestar atenção à essas pistas em vez daquelas de humanos neutros (Figura 1). Os animais podem responder a pistas que representam uma ameaça independentemente da espécie que as exibe, se estiverem intrinsecamente associadas a resultados negativos; essas pistas podem ou não exigir aprendizado. Exemplos de pistas de ameaça geral que afetam o comportamento de animais selvagens incluem o olhar direto (discutido abaixo), a abordagem direta (Burger and Gochfeld, 1981), e uma velocidade de abordagem rápida (Cooper et al., 2003). Animais selvagens também podem aprender a prestar atenção a pistas específicas para humanos. Aqui discutimos pistas que foram bem estudadas, mas potencialmente existem muitos tipos diferentes de pistas que os animais poderiam usar para informar suas respostas.

Direção do Olhar

Os animais podem usar a direção do olhar humano para identificar e evitar humanos perigosos. A direção do olhar é um indicativo de onde a atenção está direcionada, e a direção do olhar humano é provavelmente especialmente discernível, já que os humanos têm olhos voltados para frente. Além disso, os humanos têm escleróticas visíveis que, contrastadas com as íris mais escuras, podem tornar a direção do olhar mais visível do que a de outros mamíferos (Kobayashi and Kohshima, 1997). A aversão ao olhar, em que os animais exibem uma resposta de medo em relação à direção do olhar de outro, parece ser amplamente distribuída entre vertebrados e provavelmente funciona como um meio de evitar predação e altercações com competidores (veja Davidson et al., 2014; Davidson and Clayton, 2016 para revisões sobre sensibilidade ao olhar). Usar a direção do olhar como uma pista deve permitir que os animais prestem atenção a indivíduos perigosos ou agressivos no ambiente, enquanto ignoram aqueles que não representam uma ameaça. De fato, animais selvagens de uma ampla variedade de espécies respondem de maneira diferente quando um humano está olhando para eles em comparação a quando estão olhando para longe; eles costumam fugir mais cedo (por exemplo, Burger et al., 1992; Eason et al., 2006; Bateman and Fleming, 2011; Clucas et al., 2013; Cooper and Sherbrooke, 2015), ou levam mais tempo para se aproximar de comida (Carter et al., 2008; Garland et al., 2014; Goumas et al., 2019) ou de seus ninhos (Watve et al., 2002) quando expostos ao olhar humano direto.

Os animais não necessariamente respondem aversivamente ao olhar humano em todos os contextos. Ser abordado por um humano pode ser percebido como uma tentativa de predação, enquanto um humano sentado passivamente enquanto dirige seu olhar para um animal pode não ter tais conotações. Pode até ser possível que animais selvagens venham a associar o olhar humano direto com uma recompensa. Em casos de alimentação de animais selvagens, por exemplo, em torno de lagoas de patos, o olhar humano pode ser apetitoso em vez de aversivo, já que um humano provavelmente direcionará comida para um indivíduo que está olhando. No entanto, até onde sabemos, não houve pesquisas sobre se os animais selvagens respondem de maneira apetitosa ao olhar humano. Curiosamente, em um estudo de corvos domesticados criados à mão, von Bayern and Emery (2009) descobriram que os sujeitos de teste respondiam apenas aversivamente ao olhar humano, medido pelo tempo para pegar comida, quando o humano lhes era desconhecido. Se os animais selvagens ajustam seu comportamento dessa maneira não foi testado.

Experimentos de desvio de olhar nem sempre distinguiram entre a direção da cabeça e a direção dos olhos, mas uma resposta à direção da cabeça não é necessariamente indicativa de uma reação aos olhos. Em humanos e em outros predadores, a direção da cabeça pode ser um bom indicador da direção dos olhos e é potencialmente mais saliente, podendo ser uma pista útil para animais selvagens. No entanto, o uso de uma pista que às vezes informativa não é ideal. Hampton (1994) mostrou que pardais domésticos (Passer domesticus) em cativeiro tentavam escapar com mais freqüência quando a cabeça estava voltada para eles, independentemente da direção dos olhos. Alguns estudos descobriram que várias outras espécies de pássaros parecem prestar atenção especificamente aos olhos (turdus migratorius, Eason et al., 2006; estorninhos vulgaris, Carter et al., 2008; corvus brachyrhynchos, Clucas et al., 2013; petroica longipes, Garland et al., 2014).

Respostas à direção dos olhos levantam a questão se animais selvagens têm a capacidade de adotar a perspectiva de outros. Se os animais conseguem entender que outros indivíduos têm um ponto de vista diferente, podem ser capazes de prever melhor seu comportamento. Os animais que demonstram aversão ao olhar direto entendem que estão sendo observados? Isso certamente poderia explicar por que esses indivíduos têm medo, mas uma explicação de “Teoria da Mente” não é necessária para explicar o comportamento observado, se, por exemplo, os olhos forem inerentemente aversivos ou os animais aprendem a associar o olhar direto com uma tentativa de predação. Estudos nos quais os experimentadores direcionam sua atenção para um objeto, em vez do sujeito de teste (por exemplo, Carter et al., 2008), sugerem que animais selvagens de algumas espécies podem não estar simplesmente reagindo à presença de olhos e, em vez disso, são capazes de seguir o olhar humano. Isso foi demonstrado em corvídeos e primatas em cativeiro (por exemplo, corvos corax, Bugnyar et al., 2004; gibões spp. Liebal e Kaminski, 2012).

Embora experimentos em laboratório indiquem que os corvídeos podem adotar a perspectiva de co-específicos e, portanto, podem ter uma Teoria da Mente (Dally et al., 2010; Bugnyar et al., 2016), muito poucos estudos tentaram abordar a questão de saber se animais selvagens em liberdade entendem a perspectiva de um observador humano. Watve et al. (2002) conceberam um experimento que utilizava barreiras visuais próximas aos ninhos de pica-paus-verdes (Merops orientalis). O experimentador poderia assumir uma de duas posições quando o pássaro focal estava em um poleiro próximo, pronto para entrar no ninho para alimentar seus filhotes. Em uma posição, o experimentador podia ver o pássaro, mas não o ninho; na outra, ambos podiam ser vistos. Os pica-paus faziam mais visitas aos ninhos e tinham uma menor latência de aproximação quando a visão do experimentador para o ninho estava obstruída, o que sugere que as aves não estavam simplesmente reagindo à sua visão do experimentador. No entanto, o experimentador estava olhando para o pássaro em vez do ninho. Portanto, não está claro se os pica-paus estavam simplesmente reagindo ao experimentador que os observava enquanto se aproximavam do ninho e eram desencorajados pelo olhar direto. Evidências mais fortes para a adoção de perspectiva podem ser fornecidas por um estudo no qual o experimentador mede a latência do pássaro para deixar o poleiro antes de entrar no ninho, mantendo seu olhar direcionado ao ninho.

A natureza difundida, a presença na primeira infância e a clara utilidade do desvio de olhar levaram à suposição de que tais respostas ao olhar são “inatas” (Coss, 1979; Shepherd, 2010). Interpretamos “inato” neste contexto como significando que os animais não precisam de experiência prévia com estímulos visuais para que o desvio de olhar se manifeste. Embora isso possa ser uma explicação parcimoniosa para sua presença documentada em várias classes de vertebrados, poucos estudos realmente tentaram abordar essa questão. Enquanto várias espécies mostram respostas aversivas a dois estímulos semelhantes a olhos posicionados horizontalmente no início do desenvolvimento (peixes ósseos: Coss, 1978; Altbäcker e Csányi, 1990; Miklósi et al., 1995; galinhas Gallus gallus: Scaife, 1976; Jones, 1980), se a experiência é necessária para mediar essas respostas é incerto e pode depender da espécie. Por exemplo, peixes-jóias (Hemichromis bimaculatus) privados de ver olhos ou estímulos semelhantes a olhos durante a primeira fase da vida mostraram uma resposta aversiva a dois pontos horizontais semelhantes a olhos, enquanto peixes criados na presença de congêneres não mostraram tal resposta (Coss, 1979). Por outro lado, codornas bobwhite (Colinus virginianus) criadas sem exposição a rostos humanos tendiam a ignorar a direção do olhar humano, enquanto aquelas previamente expostas a eles evitavam áreas onde um humano estava olhando (Jaime et al., 2009). Sem mais estudos que comecem no nascimento ou na eclosão e controlem a exposição a todos os olhos ou estímulos semelhantes a olhos, é impossível concluir que o desvio de olhar é inato. Há algumas evidências de que a atenção aos olhos ou estímulos semelhantes a olhos pode ser inata, conforme definido por nós (veja, por exemplo, Batki et al., 2000; Sewards and Sewards, 2002, para evidências de neonatos humanos e outros amniotas), e isso pode facilitar o desenvolvimento precoce do desvio de olhar. Um mecanismo evoluído para prestar atenção a estímulos semelhantes a olhos e uma capacidade de aprender rapidamente proporcionariam aos animais a capacidade de usar pistas visuais sem a necessidade de adotar perspectivas.

Categorização de Humanos e Reconhecimento em Nível de Classe

A habilidade de categorizar humanos em grupos com base em características compartilhadas pode permitir que os animais respondam adequadamente ao risco associado a diferentes grupos. Isso é provavelmente e especialmente importante em áreas onde diferentes grupos de pessoas representam diferentes níveis de ameaça. Por exemplo, a mesma área pode ser habitada por alguns grupos de pessoas que freqüentemente caçam ou matam animais selvagens para proteger recursos, enquanto outros podem não representar uma ameaça. Para categorizar um humano de maneira útil, um animal deve ser capaz de discriminar entre diferentes classes de humanos, prestando atenção a pistas relevantes compartilhadas apenas por membros de uma única classe e ignorando pistas não informativas. A distinção entre classes perigosas e neutras de humanos provavelmente ocorrerá por meio de aprendizado associativo, no qual os animais associam a pista a uma ação aversiva. Ser capaz de reconhecer um membro de uma classe (“reconhecimento em nível de classe”) requer que os animais lembrem a pista e sua associação em encontros posteriores.

A capacidade de animais selvagens categorizarem humanos de acordo com o nível de ameaça que representam é lindamente ilustrada por uma série de experimentos realizados no Parque Nacional de Amboseli, no Quênia. Lá, elefantes africanos (Loxodonta africana) competem com animais domesticados por alimentos e água e ocasionalmente atacam humanos (Browne-Nuñez, 2011). Isso gera conflito com os pastores maasai, que atacam elefantes em retaliação (Browne-Nuñez, 2011). Em contraste, os kamba simpátricos representam relativamente pouca ameaça aos elefantes (Bates et al., 2007). Em um experimento para testar se os elefantes em Amboseli diferenciam entre os dois grupos de pessoas, Bates et al. (2007) expuseram elefantes livres a roupas que haviam sido usadas por homens maasai e kamba e avaliaram se o cheiro das roupas afetava seu comportamento. Eles também testaram se os elefantes podiam usar pistas visuais para identificar grupos: os maasai geralmente usam roupas vermelhas distintas, então os pesquisadores mediram as reações dos elefantes a panos brancos vs. vermelhos não usados. Os elefantes direcionaram exibições agressivas com mais freqüência para o pano vermelho do que para o pano branco. Eles também se moviam mais rápido e mais longe do pano usado pelos maasai do que do pano usado pelos kamba ao detectar o cheiro. Além disso, os elefantes respondiam de maneira semelhante ao pano usado pelos maasai, independentemente de terem ou não experiência individual de serem caçados por homens maasai, o que indica que as respostas dos elefantes a pistas ameaçadoras podem ser facilitadas pela aprendizagem social.

Um experimento subseqüente realizado por McComb et al. (2014) testou a capacidade dos elefantes de diferenciar entre os povos Maasai e Kamba com base no som de suas vozes. Os pesquisadores utilizaram reproduções de homens Maasai e Kamba falando as mesmas palavras em suas respectivas línguas. Os elefantes eram mais propensos a passar tempo cheirando e se agrupando intimamente (um comportamento defensivo) quando ouviam a voz de um homem Maasai em comparação com a voz de um homem Kamba. Além disso, os elefantes tinham mais probabilidade de recuar diante das vozes de homens Maasai do que diante das vozes de mulheres ou meninos Maasai: mulheres e meninos Maasai representam pouca ameaça para os elefantes. Os elefantes ainda respondiam com comportamento defensivo com mais freqüência às vozes dos homens do que às vozes das mulheres, mesmo depois que o tom foi alterado para se assemelhar ao do sexo oposto, sugerindo que as pistas acústicas que eles usam para diferenciar homens Maasai de outros grupos são muito sutis. Juntas, essas experiências demonstram que os elefantes podem discriminar entre grupos de pessoas ameaçadores e não ameaçadores com base em pistas visuais, olfativas e acústicas.

Pistas visuais podem ser especialmente úteis para animais selvagens sendo caçados, já que os caçadores provavelmente minimizam o som que fazem. Por exemplo, um estudo de macacos barrigudos (Lagothrix poeppigii) na Amazônia equatoriana indicou que a pressão de caça pode afetar as respostas dessa espécie a humanos carregando objetos e exibindo comportamento associado ao perigo (Papworth et al., 2013). Os pesquisadores simularam a aparência e o comportamento de indivíduos de grupos de pessoas que os macacos da área provavelmente já haviam encontrado: caçadores, que matam regularmente macacos; coletores, que coletam recursos no chão e representam pouca ameaça aos macacos; e pesquisadores, que geralmente observam passivamente os macacos. Os observadores registraram a mudança no comportamento dos macacos após detectar humanos agindo em cada condição experimental e compararam os locais onde os macacos enfrentavam baixa e alta pressão de caça. Em resposta a ver um “caçador”, os macacos em ambos os locais vocalizaram menos, reduziram sua visibilidade e se afastaram, enquanto suas respostas às outras condições foram variadas. Embora este experimento não permita tirar conclusões sobre se é o comportamento humano, objetos ou a combinação dessas pistas que são importantes para afetar o comportamento dos macacos de lã, ele adiciona evidências de que animais em liberdade podem ser capazes de distinguir grupos de pessoas perigosos de não perigosos com base em pistas visuais classificáveis. Pesquisas futuras que avaliem a importância relativa do comportamento humano e dos objetos associados aumentariam nossa compreensão das pistas que os animais selvagens usam para inferir o nível de risco representado por diferentes grupos de pessoas.

Reconhecimento Individual de Humanos

Embora a capacidade de classificar humanos em grupos possa ser uma maneira eficaz de evitar perigos, nem sempre será possível agrupar humanos de maneira útil. Humanos que podem parecer muito semelhantes podem agir de maneira muito diferente. Em locais onde animais selvagens encontram repetidamente humanos que apresentam diferenças interindividuais consistentes no nível de ameaça que representam, ser capaz de identificar com precisão indivíduos humanos facilitaria evitar encontros arriscados com indivíduos perigosos (Figura 1). Ao contrário, responder com medo a humanos que não representam uma ameaça pode levar a oportunidades reduzidas de alimentação e aumento do movimento, ambos os quais incorreriam em um custo energético (Ydenberg e Dill, 1986); portanto, responder adequadamente a pessoas conhecidas por serem ameaçadoras ou recompensadoras pode ser vantajoso.

Para reconhecer um indivíduo, um animal primeiro deve ser capaz de discriminar entre membros de uma espécie, subseqüentemente lembrar as características individuais e, em seguida, combinar as pistas armazenadas em sua memória com as pistas observadas do indivíduo em um momento posterior (Tibbetts e Dale, 2007). Muitos animais parecem capazes de distinguir entre membros de sua própria espécie, o que deve ser benéfico em interações sociais como formação de pares (Jouventin et al., 2007), cuidado com a prole (Beecher et al., 1981) e defesa de territórios contra intrusos não familiares (Molles e Vehrencamp, 2001). Se os animais conseguem discriminar entre co-específicos, os mesmos processos cognitivos podem capacitá-los a discriminar entre heterospecíficos, como os humanos.

Vários estudos testaram se animais selvagens podem reconhecer indivíduos humanos. Um dos primeiros foi conduzido com sabiás-laranjeira (Mimus polyglottos): no experimento, um humano se aproximou repetidamente e tocou o ninho de um sabiá, apresentando assim uma ameaça evidente (Levey et al., 2009). Os sabiás responderam às abordagens sucessivas voando mais cedo, aumentando o chamado de alarme e atacando o intruso. Em contraste, suas respostas a um intruso novo não diferiram das que fizeram em resposta ao intruso original em seu primeiro encontro.

Quais características os animais selvagens usam para diferenciar entre os indivíduos humanos? Estudos subseqüentes em outras espécies de aves têm utilizado máscaras para padronizar as aparências de rostos e testar a discriminação de características faciais (Marzluff et al., 2010; Davidson et al., 2015). Isso pode ser especialmente importante para reconhecer indivíduos humanos, já que os humanos podem mudar freqüentemente suas roupas e penteados. De fato, os humanos dependem muito das características faciais para se reconhecerem mutuamente (Maurer et al., 2007). Experimentos que utilizaram máscaras para testar o reconhecimento individual de humanos em corvos-americanos em liberdade indicaram que as características faciais são pistas importantes na identificação de humanos perigosos (Marzluff et al., 2010). Curiosamente, embora os corvos tenham repreendido mais as máscaras que foram usadas durante sua captura do que aquelas nunca vistas antes, também atacaram uma pessoa usando um chapéu anteriormente associado a uma máscara “perigosa” na ausência dessa máscara, sugerindo que os corvos às vezes podem usar pistas mais chamativas, mas mutáveis, em vez de identificar rostos individuais.

Em outro estudo, corvos-americanos foram levados para cativeiro para avaliar os circuitos neurais subjacentes às suas respostas a rostos humanos familiares (Marzluff et al., 2012). Os corvos foram expostos a um dos três estímulos: um humano usando uma máscara “ameaçadora” que foi usada durante a captura dos sujeitos de teste, um humano usando uma máscara “carinhosa” que foi usada ao alimentar os corvos quando estavam em cativeiro, e uma sala vazia como controle. A tomografia por emissão de pósitrons revelou que a visão de ambas as máscaras ativou o prosencéfalo rostral, uma área associada à memória e aprendizado (Marzluff et al., 2012). Partes da amígdala e tálamo, áreas associadas ao medo, foram mais fortemente ativadas diante da visão da máscara ameaçadora do que da máscara carinhosa. Um experimento de acompanhamento que usou um humano usando uma máscara nova como estímulo, segurando ou não um corvo morto, descobriu que certas áreas do cérebro, como o hipocampo e o tecto óptico, foram mais fortemente ativadas ao ver a pessoa com o corvo morto, o que pode facilitar a aprendizagem do perigo (Cross et al., 2013). No entanto, condições adicionais de controle são necessárias para determinar em que medida a visão de um corvo morto por si só desencadeia atividade neural específica independentemente da presença humana.

A maioria dos estudos que testam o reconhecimento individual de humanos por animais selvagens tem se concentrado em aves, especialmente membros da família Corvidae (por exemplo, Marzluff et al., 2010; Lee et al., 2011; Davidson et al., 2015), uma família freqüentemente descrita como “macacos emplumados” devido aos seus cérebros relativamente grandes (Emery, 2004; Lambert et al., 2019). No entanto, um estudo de pombos-domésticos (Columbia livia) em um parque urbano indicou que essa espécie também pode ter a capacidade de reconhecer indivíduos humanos (Belguermi et al., 2011). Os experimentadores contaram o número de pombos se alimentando ao lado de um humano “hostil” e “amigável”, onde o humano hostil havia interrompido e afugentado os pombos nas sessões de treinamento, enquanto o humano amigável permaneceu parado e permitiu que os pombos se alimentassem. Os pombos discriminaram entre o humano “hostil” e “amigável”, mesmo quando os experimentadores trocaram de lugar e casacos, sugerindo que os pombos podem ter utilizado pistas faciais. Se assim for, isso mostraria que os corvídeos não são únicos entre as aves em reconhecer características faciais humanas. Isso pode não ser surpreendente considerando os resultados de um estudo sobre abelhas (Apis mellifera), que descobriu que esses insetos eram capazes de discriminar entre imagens de rostos humanos diferentes e depois reconheciam o rosto-alvo com um alto grau de precisão (Dyer et al., 2005). Isso indica que a capacidade de aprender características faciais humanas não se limita aos cérebros comparativamente grandes e complexos dos vertebrados.

Pode-se esperar que apenas espécies ou populações que tenham historicamente entrado em contato regular com humanos tenham a capacidade de reconhecer indivíduos humanos. Um estudo de mandriões-antarticos (Stercorarius antarcticus) sugere que isso pode não ser o caso (Lee et al., 2016). Mandriões na Ilha King George, que foi colonizada por humanos relativamente recentemente, foram abordadas repetidamente em seus ninhos por um dos dois “intrusos”. Na quarta visita, o intruso foi acompanhado por um humano neutro, que os mandriões não tinham visto antes, e ambos vestiam roupas idênticas. Os experimentadores caminharam em direções opostas longe do ninho e registraram qual pessoa os mandriões seguiram. Todos os sete pares de mandriões testados perseguiram e atacaram o intruso em vez do humano neutro. Este estudo mostra que uma história evolutiva de convívio com humanos aparentemente não é necessária para a discriminação de indivíduos e sugere que a capacidade de reconhecer indivíduos humanos pode ser uma habilidade geral originada da necessidade de reconhecer co-específicos individuais. No entanto, ainda precisa ser demonstrado se animais selvagens completamente ingênuos em relação aos humanos seriam capazes de discriminar entre indivíduos. Um estudo de pardais-domésticos fornece evidências de que a capacidade de reconhecer pessoas individualmente pode não surgir de uma extensa experiência com humanos (Vincze et al., 2015). Os sujeitos foram trazidos da natureza para o cativeiro, de locais designados como “urbanos” e “rurais” de acordo com a densidade populacional humana. Eles foram então expostos a um experimentador usando diferentes máscaras. A máscara “hostil” foi associada a um ataque simulado de trás das grades de suas gaiolas, enquanto a máscara “não hostil” foi usada para encontros onde o experimentador permanecia parado na frente da gaiola. Uma máscara desconhecida também foi usada nos testes, onde o comportamento de risco dos pardais em resposta a cada máscara foi quantificado. Contrariamente às expectativas dos autores, os pardais de locais rurais, mas não urbanos, mostraram uma diferença na resposta às máscaras hostis e não hostis, com os pardais rurais assumindo mais riscos na presença da máscara não hostil. Embora esse achado possa sugerir que os pardais urbanos não têm a capacidade de reconhecer indivíduos humanos, é mais provável que seja um resultado de outros fatores, como uma diferença na audácia, especialmente porque os pardais rurais eram mais avessos ao risco do que os pardais urbanos quando expostos à máscara desconhecida. Portanto, é importante considerar a variação entre os sujeitos ao estudar suas respostas às pistas humanas (veja “Variação nas respostas aos humanos”).

Reconhecimento Individual “Verdadeiro”?

O que pode parecer ser reconhecimento individual, ou seja, discriminação e memória das pistas únicas de um indivíduo, pode resultar da discriminação no nível de classe (como descrito na seção anterior). Por exemplo, um progenitor pode reconhecer sua prole como sua, mas pode não ser capaz de distinguir entre os membros de sua ninhada ou ninho. Da mesma forma, um animal selvagem pode distinguir entre a escolha de dois humanos, mas não de uma seleção mais ampla de humanos. Se os sujeitos respondem apenas a um dos indivíduos apresentados no experimento, é desconhecido se os sujeitos estão respondendo ao indivíduo em vez de uma pista ou conjunto de pistas que podem ser compartilhadas por outros indivíduos fora do ambiente experimental (ver, por exemplo, Tibbetts e Dale, 2007; Proops et al., 2009).

Para descobrir se os animais estão respondendo a indivíduos específicos, em vez de exibir uma resposta generalizada a um grupo de indivíduos com características compartilhadas ou semelhantes, alguns pesquisadores recomendam testar se os animais integram pistas de diferentes modalidades sensoriais, como pistas visuais e auditivas (Proops et al., 2009; Yorzinski, 2017). Em estudos de reconhecimento intermodal, uma pista associada a um indivíduo em uma modalidade sensorial (por exemplo, a visão do rosto de um indivíduo familiar) é pareada com uma pista de outro indivíduo em uma modalidade sensorial diferente (por exemplo, a voz de um indivíduo diferente) para criar um estímulo “incongruente”. Animais que conseguem integrar ambos os tipos de pistas para formar uma representação mental de um indivíduo são esperados mostrar sinais de violação de expectativa quando pistas de dois indivíduos diferentes são apresentadas juntas. Portanto, os animais podem olhar por mais tempo para o estímulo incongruente em comparação com um estímulo congruente consistindo em duas pistas do mesmo indivíduo. Tal comportamento indica que o sujeito possui uma representação interna do indivíduo e, portanto, o reconhecimento deve ser no nível do indivíduo em vez do nível de classe. O paradigma experimental intermodal tem sido usado para mostrar o reconhecimento individual de co-específicos por leões-africanos em liberdade (visual-auditivo, Gilfillan et al., 2016), mas se animais selvagens poderiam reconhecer individualmente humanos intermodalmente permanece desconhecido. Como isso requer que os animais estejam suficientemente familiarizados com indivíduos humanos para reconhecê-los com mais de um sentido, pode não ser provável.

A contraparte do problema de se os animais realmente reconhecem indivíduos, em vez de classes, é se a falta de uma resposta comportamental apropriada é realmente indicativa de uma incapacidade de discriminar entre indivíduos. Um animal pode ser capaz de perceber e lembrar diferenças entre indivíduos humanos, mas generalizar um encontro com um humano para todos ou um conjunto mais amplo de humanos. Até o momento, as condições sob as quais os animais generalizam a partir de encontros com humanos são desconhecidas. O número de encontros anteriores com humanos, o número de humanos diferentes encontrados e sua similaridade perceptual poderiam afetar potencialmente como os animais respondem a um humano desconhecido. Isso pode ser especialmente importante para entender os efeitos das interações alimentares. Se os animais generalizam a partir de suas experiências de receber comida de humanos recompensadores, podem ser mais inclinados a se aproximar de humanos desconhecidos e correr o risco de serem prejudicados por humanos perigosos. Pesquisas nessa área seriam, portanto, valiosas.

Aprendizado Social Sobre Humanos Individuais Perigosos

Em muitas espécies, informações sobre perigo podem se espalhar por uma população por meio do aprendizado social, freqüentemente por meio de condicionamento observacional (Griffin, 2004). Isso pode ser facilitado pela exposição ao alarme de co-específicos e pela perseguição do estímulo ameaçador, geralmente um predador. Os chamados de alarme funcionam para alertar outros indivíduos nas proximidades sobre o perigo, e o chamado de alarme pode fazer com que um estímulo, de outra forma inofensivo, seja percebido como uma ameaça (Curio et al., 1978). Seguindo a descoberta de Marzluff et al. (2010) de que corvos-americanos lembram pessoas que os capturaram anteriormente, Cornell et al. (2011) testaram se essa informação se espalha posteriormente para co-específicos. Eles descobriram que, mesmo 5 anos após o evento de captura, os corvos continuaram a repreender a máscara perigosa em maior medida do que a máscara neutra. O aumento no número de corvos repreendendo ao longo do tempo, combinado com a repreensão por corvos solitários que nunca foram capturados, indicou que o estímulo foi aprendido socialmente por meio de condicionamento observacional, com a visão e o som de co-específicos repreendendo permitindo que corvos ingênuos aprendessem a associação. Um estudo de outro corvídeo, a gralha-eurasiática (Corvus monedula), descobriu que apenas o som de co-específicos repreendendo era suficiente para causar uma mudança de comportamento em relação a um humano usando uma máscara específica (Lee et al., 2019): as gralhas retornaram mais rapidamente às suas caixas-ninho quando confrontadas com a máscara “repreensiva” em comparação com uma máscara neutra previamente vista. Esses experimentos destacam o benefício potencial de aprender as pistas de indivíduos humanos por meios sociais: um sujeito não precisa experimentar um encontro perigoso com um humano para aprender a evitar o mesmo humano em encontros posteriores, o que poderia ter implicações consideráveis para a sobrevivência.

Variação nas Respostas a Humanos

Nas seções anteriores, delineamos como os processos cognitivos influenciam as respostas de animais selvagens a encontros com humanos. No entanto, nem todos os animais respondem aos humanos da mesma maneira, e considerável variação existe tanto entre quanto dentro das espécies. Compreender as causas e conseqüências dessa variação é importante, pois pode influenciar a capacidade dos animais de persistir em habitats dominados pela atividade antropogênica (Sih et al., 2011; Lowry et al., 2013; Sol et al., 2013). Nesta seção, discutimos como os animais selvagens variam em suas respostas a humanos, os mecanismos próximos subjacentes a essa variação e suas implicações ecológicas mais amplas. Em seguida, destacamos como o entendimento dos processos cognitivos subjacentes às respostas a humanos e as interações desses processos com outros traços podem ser aplicados para ajudar a enfrentar problemas urgentes de conservação e manejo da vida selvagem.

Por que os Animais Variam em Suas Respostas a Humanos?

A variação nas respostas a humanos pode surgir se os animais diferirem em sua percepção de pistas, em sua experiência anterior e/ou em seus processos de tomada de decisão comportamental (Sih et al., 2011; ver seções anteriores). A variação pode ocorrer em cada uma dessas etapas: por exemplo, enquanto os animais podem perceber pistas relevantes e classificá-las de maneira semelhante, as diferenças na experiência anterior podem resultar em variação comportamental (Sih et al., 2011; Greggor et al., 2014, 2019). Em primeiro lugar, a resposta de um animal a uma pista provavelmente dependerá da especificidade da própria pista e de quão confiavelmente ela prevê um resultado específico (Shettleworth, 2010). A resposta comportamental subseqüente do animal pode então ser baseada no desenvolvimento específico do contexto dos resultados potenciais; por exemplo, os animais podem decidir ignorar uma pista que sinaliza uma ameaça leve se fugir implicar em um custo de energia substancial (Sih et al., 2011). As respostas a pistas novas podem depender ainda de quão de perto as pistas coincidem com aquelas encontradas no passado evolutivo ou na experiência anterior de um animal, o que pode ter gerado um viés cognitivo ou perceptual para certos tipos de informações. Por exemplo, animais selvagens podem estar mais propensos a prestar atenção às pistas do olhar humano se freqüentemente prestarem atenção à direção do olhar de co-específicos (ver Davidson et al., 2014 para uma discussão), ou podem empregar a aprendizagem social para evitar pessoas perigosas se dependerem fortemente da aprendizagem social em outros contextos. Além disso, fatores individuais, como personalidade, resposta à novidade, estado reprodutivo e experiência anterior, também influenciam como os indivíduos usam informações do ambiente (Sih and Del Giudice, 2012; Greggor et al., 2017, 2019; Figura 1), e, portanto, provavelmente contribuem para a tomada de decisão durante encontros com pessoas. Embora haja um interesse crescente em como a variação cognitiva influencia as respostas à mudança ambiental rápida induzida pelo homem em geral (por exemplo, Greggor et al., 2014, 2019; Barrett et al., 2019), relativamente poucos estudos se concentraram especificamente no papel da cognição em determinar como os animais respondem aos próprios humanos.

Até o momento, a maioria dos estudos investigando o comportamento durante encontros entre humanos e vida selvagem concentrou-se em quantificar diferenças entre populações animais em habitats que diferem no nível de perturbação humana, como ao longo de gradientes urbano-rurais (por exemplo, Samia et al., 2015; Gaynor et al., 2018; Breck et al., 2019). Enquanto os animais que vivem em habitats urbanos geralmente têm menos medo dos humanos do que seus homólogos rurais, os mecanismos que impulsionam essa variação ainda são relativamente mal compreendidos (Sol et al., 2013). É possível que ambientes urbanos selecionem indivíduos com traços particulares que aprimoram a sobrevivência e o sucesso reprodutivo (seleção natural), ou que indivíduos com certos traços tenham mais probabilidade de colonizar habitats urbanos em primeiro lugar (seleção não aleatória). Talvez o cenário mais comum (embora não mutuamente exclusivo) seja que animais que vivem em ambientes urbanos ajustem seu comportamento ao longo do tempo por meio de aprendizado ou outras formas de plasticidade comportamental (Sol et al., 2013). Esses ajustes comportamentais podem assumir diversas formas, incluindo alterações no uso do habitat para minimizar o contato com as pessoas (Duarte et al., 2011; Bonnot et al., 2020), ou tornar-se mais tolerantes à presença humana por meio de habituação e/ou alocação de risco (Lima and Bednekoff, 1999; Rodriguez-Prieto et al., 2009). Se os animais toleram ou evitam distúrbios humanos provavelmente dependerá da natureza de suas interações com as pessoas. Por exemplo, cangurus cinzentos orientais (Macropus giganteus) fogem mais prontamente dos humanos em áreas com maior pressão de caça, em comparação com aquelas em áreas com uma densidade maior de turistas e outras formas de distúrbio não letal (Austin and Ramp, 2019). Ao contrário, os animais podem se aproximar dos humanos em áreas onde esse comportamento é ativamente recompensado: macacos-de-gibraltar (Macaca sylvanus) parecem passar mais tempo usando habitats à beira da estrada onde são alimentados por turistas, especialmente em períodos de maior atividade turística e quando as fontes naturais de alimento escasseiam (Waterman et al., 2019). Atualmente, a maioria dos estudos nesta área se concentra em como os animais tomam decisões de fuga durante encontros com humanos. Como resultado, sabe-se menos sobre como os animais passam a associar as pessoas a recompensas em vez de perigos. Em áreas onde animais selvagens encontram humanos que variam em seu nível de ameaça, os animais podem se beneficiar do uso de pistas humanas para avaliar o risco, categorizando as pessoas com base no nível de ameaça e discriminando entre indivíduos humanos (ver seções anteriores). Mesmo dentro do mesmo habitat, os indivíduos podem diferir em seu comportamento durante encontros com humanos. Por exemplo, corujas-buraqueiras (Athene cunicularia) mostram consistência individual na distância de início de vôo (Carrete and Tella, 2013), veados-reais reagem de maneira moderadamente repetível à captura e manipulação (Bonnot et al., 2015), e marmotas-de-barriga-amarela (Marmota flaviventris) diferem em suas taxas de habituação aos humanos (Runyan and Blumstein, 2004). Embora a experiência anterior de um indivíduo provavelmente informe sua tomada de decisão, diferenças de personalidade também podem contribuir para a variação observada nas respostas. A personalidade, que se refere a diferenças comportamentais consistentes entre indivíduos, é generalizada no reino animal (Bell et al., 2009; Sih et al., 2012). Essas diferenças comportamentais influenciam as respostas dos animais a recursos ou habitats novos (por exemplo, Kozlovsky et al., 2017; Lapiedra et al., 2017; Thompson et al., 2018; Breck et al., 2019) e ameaças novas (Short and Petren, 2008; Lapiedra et al., 2018). Conjuntos de comportamentos podem ser correlacionados em diferentes contextos em um síndrome comportamental (Sih et al., 2004), influenciando potencialmente como os indivíduos respondem à mudança ecológica (Dingemanse et al., 2004; Sih et al., 2012; Lapiedra et al., 2017).

Indivíduos também podem diferir na maneira como coletam e processam informações durante a tomada de decisões; embora a explicação das diferenças interindividuais na capacidade cognitiva seja um tópico de crescente interesse de pesquisa (Boogert et al., 2018; Cauchoix et al., 2018), não se sabe como a variação cognitiva influencia o comportamento durante encontros entre humanos e vida selvagem. Além disso, é altamente provável que a personalidade interaja com a cognição para determinar como os indivíduos respondem aos humanos. Por exemplo, as tendências exploratórias dos indivíduos podem influenciar sua exposição a pistas no ambiente e também oportunidades de aprendizado (Sih and Del Giudice, 2012). Embora intrigante, a relação entre personalidade e capacidade cognitiva é atualmente mal compreendida e provavelmente é complexa, podendo variar entre populações e habitats de maneira dependente do contexto (Dougherty and Guillette, 2018). Independentemente dos mecanismos exatos envolvidos, o fato de os indivíduos parecerem diferir em suas respostas a encontros com humanos levanta a possibilidade de que alguns indivíduos possam lidar melhor com o desafio de viver ao lado dos humanos. Se essas diferenças comportamentais forem hereditárias e aumentarem a aptidão, isso poderia resultar em uma mudança evolutiva de longo prazo (Sol et al., 2013).

Embora os estudos empíricos sejam atualmente limitados, há algumas evidências sugerindo que as respostas dos animais à perturbação humana podem influenciar a sobrevivência e o sucesso reprodutivo. Por exemplo, alces e ursos-pardos (Ursus arctos) mostram diferenças individuais consistentes em sua tolerância à perturbação humana, o que influencia o uso do habitat durante a temporada de caça; conseqüentemente, os indivíduos que passam mais tempo perto de estradas são vistos e mortos com mais freqüência por caçadores (Ciuti et al., 2012a; Leclerc et al., 2019). Um estudo de hienas-malhadas (Crocuta crocuta) também sugere que os indivíduos que assumem mais riscos ao forragear têm menos probabilidade de sobreviver até a idade adulta (Greenberg and Holekamp, 2017); neste caso, as respostas aos humanos não foram investigadas explicitamente, mas os resultados indicam que diferenças nas tendências de correr riscos podem ter implicações importantes para a sobrevivência em habitats antropogênicos. Esses exemplos ilustram como os humanos, por meio de nossas interações letais e não letais com a vida selvagem, podem exercer pressão seletiva sobre a cognição e o comportamento. Embora os mecanismos subjacentes às respostas dos animais aos humanos não sejam bem compreendidos, seus impactos têm conseqüências potencialmente abrangentes para processos evolutivos e dinâmicas populacionais, como discutido na próxima seção.

Implicações Mais Amplas

Embora a atividade humana tenha mostrado exercer forte pressão seletiva sobre a vida selvagem (Hendry et al., 2008; Darimont et al., 2009), como os encontros diretos com humanos moldam a cognição e o comportamento animal é pouco compreendido. Identificar os fatores que influenciam a tomada de decisão animal e suas conseqüências para a aptidão pode lançar luz sobre por que algumas espécies (ou indivíduos) são mais bem-sucedidas do que outras na exploração de habitats dominados por humanos. Em particular, podemos começar a determinar: (i) até que ponto os indivíduos alteram suas respostas aos humanos ao longo de suas vidas e os processos cognitivos envolvidos (plasticidade), (ii) se a variação individual em habitats perturbados por humanos reflete a variação comportamental no nível da espécie ou se esses indivíduos representam um “subconjunto” da população (seleção não aleatória), e (iii) até que ponto esses comportamentos são hereditários e contribuem para a aptidão individual (seleção natural; Sol et al., 2013). Além disso, podemos começar a investigar como esses processos interagem com fatores como história de vida para influenciar a persistência populacional (Sol et al., 2013; Maspons et al., 2019). Como o comportamento e a história de vida interagem para influenciar a sobrevivência em ambientes em mudança não é bem compreendido, mas as evidências atuais sugerem que o valor da plasticidade comportamental pode ser maior para espécies com vida útil longa e taxas comparativamente baixas de reprodução (Maspons et al., 2019). Assim, processos como a aprendizagem podem proteger populações contra os efeitos da má adaptação e aumentar a sobrevivência em condições de mudança rápida (Maspons et al., 2019).

Além de influenciar a persistência das espécies, como os animais selvagens respondem a encontros com humanos pode afetar as dinâmicas populacionais e a composição da comunidade (Schlesinger et al., 2008; Tuomainen and Candolin, 2011; Pirotta et al., 2018). Por exemplo, a medida que os animais toleram ou evitam os humanos provavelmente influenciará o uso do habitat (Rodríguez-Prieto and Fernández-Juricic, 2005; Mallord et al., 2007), levando a mudanças locais na abundância e riqueza de espécies (Mallord et al., 2007; Bötsch et al., 2017, 2018). Como resultado, essas mudanças podem modificar as interações entre predadores e presas (por exemplo, Berger, 2007; Gaynor et al., 2018; Bonnot et al., 2020). Alterações nas interações predador-presa podem ter impactos mais amplos ao nível populacional: por exemplo, pumas (Puma concolor) respondem à perturbação humana reduzindo o tempo de alimentação em presas individuais, mas parecem compensar essa redução na ingestão de energia matando mais veados em áreas com maior densidade populacional humana (Smith et al., 2015). Como os animais selvagens respondem a encontros com humanos, portanto, pode influenciar não apenas a aptidão individual, mas também a composição e a persistência de comunidades inteiras, com implicações para a conservação e a mitigação de conflitos entre humanos e vida selvagem.

Aplicações em Conservação e Gerenciamento Um entendimento mais claro de como os animais respondem a encontros com humanos pode ser aplicado para mitigar os impactos da atividade antropogênica. Problemas podem surgir quando os animais exibem respostas inadequadas aos humanos. Por exemplo, a falta de habituação a distúrbios humanos não ameaçadores pode comprometer a aptidão, aumentando os níveis de estresse (Ellenberg et al., 2007, 2009) ou levando os animais a evitar habitats perturbados que, de outra forma, teriam qualidade adequada (um “recurso sub-valorizado”; Gilroy and Sutherland, 2007). Em alguns casos, exibir a resposta “correta” durante encontros entre humanos e vida selvagem também pode ser problemático. Por exemplo, animais habituados podem explorar fontes de alimentos antropogênicas fáceis de obter, mas que comprometem a saúde (Waterman et al., 2019) ou os colocam em conflito com os humanos (Breck et al., 2019; Goumas et al., 2019). Neste último caso, alguns indivíduos podem apresentar uma preocupação maior do que outros devido à sua reduzida aversão aos humanos (“indivíduos problema”; Swan et al., 2017). Da mesma forma, os efeitos deletérios da perturbação humana podem impactar desproporcionalmente certos indivíduos, dependendo de fatores como temperamento ou estado reprodutivo (Dyck and Baydack, 2004; Ellenberg et al., 2009). O conhecimento dos mecanismos próximos e últimos subjacentes à variação nas respostas a encontros entre humanos e vida selvagem é, portanto, valioso para decidir se indivíduos ou grupos específicos precisam ser alvo de intervenções de conservação ou gerenciamento (Swan et al., 2017).

A pesquisa cognitiva pode fornecer uma ferramenta importante para mitigar os impactos das interações entre humanos e vida selvagem (Greggor et al., 2014, 2019; Barrett et al., 2019). Entender como os animais percebem e respondem aos humanos pode ser usado para limitar os impactos nas populações de vida selvagem, criando “zonas de amortecimento” espaciais ou temporais (Rodríguez-Prieto and Fernández-Juricic, 2005; Mallord et al., 2007; Gaynor et al., 2018); incentivando o estabelecimento em habitats de alta qualidade (Gilroy and Sutherland, 2007; Greggor et al., 2019); ou identificando os fatores que levam algumas espécies ou indivíduos a explorar fontes de alimentos antropogênicas (Swan et al., 2017; Barrett et al., 2019). Uma estrutura conceitual desenvolvida por Greggor et al. (2014) destaca como os problemas causados pela mudança ambiental rápida induzida pelo homem podem ser mitigados identificando os mecanismos perceptivos e cognitivos relevantes subjacentes ao comportamento. Aplicado no contexto de encontros diretos entre humanos e vida selvagem, surgem questões-chave nos seguintes níveis: (i) percepção – quais pistas humanas facilitam a tomada de decisão animal e como essas pistas são percebidas e categorizadas pelo animal em questão?; (ii) aprendizado – como a experiência influencia a tomada de decisão e quais são os processos cognitivos envolvidos? Uma vez que os processos cognitivos e perceptivos relevantes tenham sido identificados, eles podem ser direcionados para alcançar (iii) a mudança desejada no comportamento (Greggor et al., 2014, 2019). A pesquisa cognitiva fundamental já foi fundamental para ajudar a resolver alguns problemas de conservação (por exemplo, O’Donnell et al., 2010; Urbanek et al., 2010); mas poucos estudos aplicaram essa estrutura para manipular as respostas comportamentais aos humanos em si, embora alguns progressos estejam sendo feitos. Por exemplo, experimentos recentes com gaivotas-urbanas (Goumas et al., 2019, 2020) mostram que essas aves usam o olhar e outras pistas comportamentais humanas ao selecionar alimentos antropogênicos, sugerindo que mudanças simples no comportamento humano poderiam ajudar a reduzir o conflito entre humanos e gaivotas urbanas.

Direções Futuras

Diante das taxas sem precedentes de mudanças ambientais, é urgentemente necessário realizar mais pesquisas sobre as respostas de animais selvagens aos encontros com pessoas. Experimentos controlados podem ser usados efetivamente para elucidar os mecanismos cognitivos subjacentes às respostas de animais selvagens aos humanos, tanto em uma variedade de habitats que variam na freqüência de encontros entre humanos e vida selvagem, quanto onde os humanos apresentam diferentes níveis de ameaça. Estudos de campo de longo prazo, nos quais os indivíduos podem ser identificados e monitorados ao longo do tempo, são particularmente valiosos nesse sentido. Em primeiro lugar, ao manipular experimentalmente vários aspectos dos encontros entre humanos e vida selvagem, podemos identificar pistas relevantes envolvidas na avaliação de riscos; como essas pistas são percebidas e categorizadas; como a experiência anterior molda a tomada de decisões e como as informações sobre as pessoas são transmitidas através das populações (Cornell et al., 2011; Sih et al., 2011). Em segundo lugar, ao monitorar as respostas comportamentais de indivíduos conhecidos ao longo do tempo e em diferentes contextos, podemos começar a determinar como e por que os indivíduos diferem em suas respostas às pessoas. Medidas de resposta podem ser complementadas com ensaios de personalidade e capacidade cognitiva (Sih and Del Giudice, 2012; Dougherty and Guillette, 2018), a fim de examinar como esses fatores interagem para influenciar a tomada de decisões. Embora a questão de como a cognição interage com a personalidade para determinar o comportamento esteja atraindo crescente interesse, as relações descobertas até o momento sugerem um quadro complexo (Dougherty and Guillette, 2018). Estudos de campo que geram medidas robustas de personalidade e capacidade cognitiva de animais identificáveis individualmente, em uma variedade de habitats e contextos, seriam, portanto, extremamente valiosos.

Estudos de animais que vivem em habitats dominados por humanos devem ser complementados por estudos de seus homólogos rurais, a fim de determinar as pressões seletivas que atuam sobre o comportamento. Embora os últimos anos tenham visto uma proliferação de estudos quantificando diferenças comportamentais ao longo de gradientes urbano-rurais, poucos estudos identificam os mecanismos relevantes envolvidos na geração dessa variação. Além disso, com exceção de estudos que examinam o papel da neofobia e categorização (Greggor et al., 2016), os processos cognitivos subjacentes às diferenças comportamentais entre ambientes urbanos e rurais foram amplamente negligenciados. Embora a maioria das evidências até o momento apóie a plasticidade comportamental como o principal impulsionador das diferenças comportamentais urbano-rurais, a seleção não aleatória pode ser relevante nos casos em que a propensão à dispersão e a tendência a colonizar habitats urbanos co-variam com outros traços comportamentais. A seleção natural também pode estar em jogo se o comportamento for hereditário e contribuir para a aptidão individual (Sol et al., 2013). Finalmente, ao identificar as conseqüências da variação individual nas respostas à perturbação humana, também podemos começar a investigar as conseqüências ecológicas mais amplas. Para esse fim, estudar organismos com estratégias de história de vida diferentes (Maspons et al., 2019) e ocupando uma variedade de níveis tróficos permitiria aos pesquisadores descobrir como as respostas de animais selvagens aos humanos afetam a dinâmica populacional, as distribuições de espécies e a composição da comunidade.

Embora as recomendações mencionadas sejam ambiciosas, a expansão da pesquisa sobre as respostas da vida selvagem aos encontros humanos pode desempenhar um papel crucial na redução dos impactos da atividade humana. Muitos estudos comportamentais de longo prazo em nível individual já existem em todo o mundo, e provavelmente forneceriam sistemas adequados para investigar esses tipos de questões. Estudos abrangendo diferentes espécies e habitats, onde os humanos variam na natureza de sua relação com a vida selvagem, proporcionam uma oportunidade para “experimentos naturais” identificarem como as interações com os humanos moldam a cognição e o comportamento animal. Seria especialmente interessante realizar esses estudos em áreas que experimentam expansões relativamente recentes e/ou rápidas da atividade humana. No entanto, dado que todos os habitats na Terra são agora impactados pela atividade humana em algum grau (Ellis, 2011; Waters et al., 2016), pode ser difícil obter informações precisas sobre a exposição anterior de animais selvagens aos humanos. Para esse fim, modelos de simulação apoiados por evidências empíricas podem ser particularmente úteis para aprimorar nossa compreensão das pressões antropogênicas enfrentadas pela vida selvagem ao redor do mundo e suas conseqüências em longo prazo. Por fim, encorajamos a publicação de todos os estudos, incluindo resultados nulos e descobertas contraditórias, a fim de aprimorar metodologias, quantificar o suporte empírico para a teoria existente e desenvolver novos quadros teóricos, melhorando a confiabilidade dos resultados (van Assen et al., 2014).

Conclusão

Viver ao lado dos humanos é um desafio para muitos animais selvagens, especialmente em cenários onde as pessoas diferem em seu comportamento em relação à vida selvagem. Como os animais selvagens respondem durante encontros com humanos provavelmente é controlado por uma variedade de processos cognitivos e pode ter importantes conseqüências para a aptidão. Nesta revisão, consideramos o papel da cognição animal nos encontros entre humanos e vida selvagem e sua influência importante na capacidade de indivíduos, populações e espécies de lidar com a vida em um mundo dominado pelos humanos. Pesquisas adicionais nessa área são vitais para identificar as pressões seletivas sobre a cognição animal associada às mudanças ecológicas induzidas pelo homem e ajudariam a mitigar os impactos negativos da atividade humana.

Contribuições dos Autores

MG e VL co-escreveram o manuscrito com orientação e significativa contribuição de NB, LK e AT. Todos os autores contribuíram para o artigo e aprovaram a versão submetida.

Financiamento

VL foi apoiada pelo Conselho de Pesquisa em Ambiente Natural (Natural Environment Research Council – NE/L002434/1). AT foi financiado por uma Bolsa David Phillips do BBSRC (B/H021817/2) e um Programa de Ciência Fronteiriça Humana (nº RG0049/2017). NB e LK são financiados por Bolsas de Pesquisa Dorothy Hodgkin da Royal Society (NB: DH140080 e LK: DH160082). MG é apoiado por uma Bolsa de Aprimoramento da Royal Society para NB.

Conflito de Interesses

Os autores declaram que a pesquisa foi conduzida na ausência de quaisquer relações comerciais ou financeiras que possam ser interpretadas como um potencial conflito de interesses.

Glossário
Comportamento apetitivo/estímuloCaracterizado pela atração como resultado dos requerimentos animais pra atender suas necessidades corporais
Aprendizado associativoAprendizado que resulta de vivenciar contingências ou relacionamentos preditivos entre eventos (Shettleworth, 2010)
Comportamento aversivo/estímuloCaracterizado pela repulsa como resultado dos requerimentos animais pra evitar danos
Plasticidade comportamentalA habilidade dos animais de formular respostas comportamentais pra lidar com desafios novos ou incomuns (Ducatez et al., 2020)
CategorizaçãoA habilidade de um organismo de responder aos membros da mesma classe equivalentemente e transferir aquelas respostas aos membros novos e discriminadamente diferentes destas classes (Lazareva and Wasserman, 2010)
Reconhecimento ao nível de classe(i) Receptores aprendem as características individualmente distintivas do sinalizador e as associam com informação inferida classe-específica sobre o sinalizador; e (ii) receptores combinam o fenótipo do sinalizar ao modelo interno associado com diferentes classes (Tibbetts and Dale, 2007)
DiscriminaçãoO ato ou processo de distringuir entre estímulo ou de reconhecer ou entender a diferença entre as coisas (Colman, 2008)
GeneralizaçãoA tendência para uma resposta de aprendizado a um estímulo em particular que lembre o mesmo (Colman, 2008)
HabituaçãoUma forma de aprendizado não-associativo envolvendo reduzida resposta ao estímulo com apresentação repetida (Blumstein, 2016)
Reconhecimento individualUm subgrupo de reconhecimento que ocorre quando um organismo identifica outro de acordo com suas características individualmente distintivas (Tibbetts and Dale, 2007)
Condicionamento observacionalAssociação de uma pista ou objeto com estado ou comportamento(s) afetivo(s) por virtude de observação dos demonstradores respondendo a isso (Shettleworth, 2010)
SensibilizaçãoUma forma de aprendizado não associativo envolvendo resposta aumentada ao estímulo com apresentação repetida (Blumstein, 2016)
Aprendizado socialAprendizado que é influenciado por observação de ou interação com outro indivíduo ou seus produtos (Heyes, 1994)
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